Konstantin den store på begynnelsen av 400-tallet beordret å bygge et tempel over graven til apostelen Peter. Dette ønsket fra den første romersk-kristne keiseren ble forklart med at graven til den korsfestede apostelen Peter alltid ble æret av Kristi etterfølgere. Byggingen fortsatte i flere tiår under tilsyn av pave Sylvester I, og ble fullført i 349. Templet ble kalt Konstantinbasilikaen - til ære for keiseren som initierte byggingen.
I 846 ble tempelet plyndret av arabiske pirater. Denne hendelsen fikk pave Leo IV til å reise en defensiv mur rundt basilikaen og tilstøtende bygninger. Denne ideen ble senere vedtatt for Vatikanet, den pavelige bystaten.
Ved begynnelsen av 1500-tallet var basilikaen veldig falleferdig, og det ble bestemt at restaureringen av den var for kostbar og uberettiget. Til tross for byens misnøye beordret pave Julius II ødeleggelsen av basilikaen og en ny kirke ble reist i stedet. Forfatteren av prosjektet er Donato Bramante. Den nye katedralen ble bygget i mer enn et århundre, og mange store mestere overvåket konstruksjonen, der Raphael og Michelangelo kan skilles.
På begynnelsen av 1600-tallet ble konstruksjonen utført under tilsyn av arkitekten Carlo Maderno, som med samtykke fra Paul V gjorde grunnleggende endringer i tempelet, og erstattet bygningens form fra et gresk kors. til en latinsk. Dette trekket har økt kapasiteten til Peterskirken.
Hovedalteret ligger over apostelen, i sentrum av tempelet. Det ligger under en kuppel som ble designet av Michelangelo. Bak kan du se en trone laget av elfenben og tre. Det antas at den hellige Peter satt på denne tronen og var pave i Roma. Katedralen er laget i barokkstil, forfatteren av de fleste detaljene er Lorenzo Bernini.
Pavene er begravet i fangehullet til katedralen. Den siste begravelsen fant sted i 2005, da Johannes Paul II døde. Alt i alt fant 148 paver sin siste tilflukt i Peterskirken.